Agjenci e qeverisë së Shteteve të Bashkuara, e ngarkuar me mbledhjen dhe analizimin e informacionit të inteligjencës për vendet e huaja. U krijua më 1947, ndër të tjera për të këshilluar Këshillin e Sigurisë Kombëtare. Në organizimin e saj historik, Drejtoria e Inteligjencës vlerësonte informacionet ekonomike, ushtarake dhe politike për shtetet e tjera, ndërsa Drejtoria e Operacioneve merrej me veprimtarinë e fshehtë dhe operacionet përkatëse.

Dështimi i zbarkimit në Gjirin e Derrave më 1961, çështjet e ngritura gjatë skandalit Watergate dhe afera Iran–Kontra e vunë në diskutim rolin dhe kontrollin demokratik të agjencisë. Në rastin Watergate, lidhjet e disa pjesëmarrësve me CIA-n dhe përpjekjet për përdorimin e saj në pengimin e hetimeve duhen dalluar nga pretendimi se vetë agjencia organizoi hyrjen e paligjshme në selinë demokrate. Këto kriza kontribuuan në zgjerimin e mbikëqyrjes së inteligjencës nga Kongresi.